El aeropuerto es operado por la Autoridad Portuaria de Nueva York y Nueva Jersey, que también opera tres aeropuertos en el área metropolitana de la ciudad de Nueva York (el Newark Airport, el LaGuardia y el Teterboro), pero el John F. Kennedy es el aeropuerto más grande de todos. Es la base de operaciones de JetBlue Airways y es aeropuerto de entrada principal internacional para Delta Air Lines y American Airlines.
JFK es el aeropuerto con mayor cantidad de entradas de pasajeros internacionales en Estados Unidos y también de encomiendas nacionales e internacionales. Las salidas internacionales de JFK representaron el 17 % de todos los pasajeros que viajaron diariamente en 2004, el porcentaje más grande en los Estados Unidos. En 2000, dirigió un promedio de 50 000 pasajeros internacionales al día. La ruta que conecta este aeropuerto con el Heathrow de Londres es la ruta más transitada en vuelos internacionales de Estados Unidos con más de 2,9 millones de pasajeros en 2000.
Aunque es conocido como el aeropuerto con mayor número de pasajeros internacionales también dirige vuelos nacionales, la mayoría a la costa oeste. En 2005 el aeropuerto dirigió más de 41 millones de pasajeros; el aeropuerto Newark Liberty con 33 millones de pasajeros, y el aeropuerto LaGuardia con 26 millones, lo que suma aproximadamente 100 millones de viajeros